Składa się z jednego przedstawiciela każdego państwa członkowskiego i dwóch przedstawicieli Komisji, wszyscy członkowie z prawem do głosowania. Każdy z członków na wypadek nieobecności posiada swojego zastępcę.
Obejmuje ona także sześciu przedstawicieli bez prawa do głosowania, z następujących stron: przedsiębiorstwa kolejowych, zarządcy infrastruktury, przemysłu kolejowy, organizacje związkowe, pasażerów i klientów przewozów towarowych. Dla każdej z tych grup, Komisja Europejska powołuje przedstawiciela i jego zastępcę na podstawie listy czterech osób przedłożonej przez poszczególne organizacje europejskie.
Rada odgrywa kluczową rolę w Agencji. Przyjmuje roczny budżet Agencji, dokumenty programowe oraz roczne sprawozdania z działalności, mianuje również dyrektora wykonawczego, członków zarządu i członków rady wykonawczej.
Wszyscy członkowie Rady Administracyjnej powoływani są na okres kadencji czterech lat i może ona zostać przedłużona. Rada zbiera się co najmniej dwa razy w roku.
Strona WWW Rady Administracyjnej ERA